斯摩棱斯克国立大学是俄罗斯最古老的大学之一。它根据苏维埃人民委员会的法令于1918年11月7日建立。最初,该大学设有人文主义,自然科学和医学教育三个学科建设方向。
根据政府高等教育改革的决定,1930年4月18日,俄罗斯苏维埃联邦社会主义共和国人民教育委员会的下达命令,该大学改组为两个独立的学院:斯摩棱斯克国立人民师范学院和斯摩棱斯克国立人民医学研究院。作为该地区最大的师范大学,该大学已拥有70年的历史。
1998年1月13日,俄罗斯联邦高等教育部下达命令,将斯摩棱斯克国立师范学院改名为斯摩棱斯克国立师范大学。